Fræðigrein

10.17992/lbl.2020.09.596

Ágrip

Mikilvægt er að íþróttafólk á öllum aldri tileinki sér mataræði sem styður sem best við heilsu og vellíðan, þjálffræðilega aðlögun, endurheimt og meiðslaforvarnir.

Tiltæk orka vísar til þeirrar orku sem stendur eftir fyrir grunnstarfsemi líkamans þegar búið er að draga þá orku sem varið er við líkamlega þjálfun frá orkunni sem fæst úr fæðunni sem neytt er dag hvern.

Hlutfallslegur orkuskortur í íþróttum (Relative Energy Deficiency in Sport, RED-s) stafar af viðvarandi skorti á tiltækri orku og hefur víðtæk áhrif á íþróttafólk, óháð kyni og getustigi. Áhrif RED-s geta meðal annars falið í sér skerðingu á efnaskiptahraða, hormónastarfsemi og tíðahring kvenna, beinheilsu, ónæmisvörnum, nýmyndun próteina og starfsemi hjarta- og æðakerfis. Slíkar truflanir á líkamsstarfsemi geta haft neikvæð áhrif á heilsu og íþróttaárangur til lengri og skemmri tíma.

Þekkt er að RED-s getur átt sér mismunandi orsakir og birtingarmyndir. Samkvæmt erlendum rannsóknum er algengi breytilegt eftir íþróttagreinum og sérhæfingum innan þeirra en áhættan er talin hvað mest í úthaldsíþróttum, fagurfræðilegum íþróttum og þyngdarflokka­íþróttum.

Greinin tekur saman þekkingu á áhrifum RED-s á heilsu og árangur, mikilvægi skimunar og snemmbærs inngrips. Þörf er á rannsóknum á RED-s meðal íslensks íþróttafólks sem gætu lagt grunninn að íslenskum ráðleggingum auk þess að efla forvarnir og meðferð.

Barst til blaðsins 29. maí 2020, samþykkt til birtingar 10. ágúst 2020.

 

Inngangur

Reglubundin hreyfing og þátttaka í skipulögðu íþróttastarfi hefur margvísleg jákvæð áhrif á heilsu, líðan og árangur í leik og starfi. Að mörgu er þó að huga og miklu máli skiptir að þjálfunarmagn, orku- og næringarefnainntaka, sem og önnur heilsuhegðun, styðji sem best við heilsu- og árangurstengda þætti.^1,2 Sé það ekki raunin er hætt við að jákvæð áhrif íþróttaiðkunar geti með tímanum snúist upp í andhverfu sína.^1,3 Tiltæk orka (energy availability) er lykilhugtak í íþróttanæringarfræði og tengdum vísindum, og vísar til þeirrar orku sem stendur eftir fyrir grunnstarfsemi líkamans þegar búið er að draga þá orku sem varið er við líkamlega þjálfun, frá orkunni sem fæst úr fæðunni sem neytt er dag hvern. Tiltæk orka er sett fram sem hitaeiningar (kkal) á hvert kg af fitufríum vöðamassa (FFM):

Tiltæk orka = orkuinntaka (kkal) – orkunotkun við þjálfun (kkal) / FFM (kg).⁴

Næg tiltæk orka styður við heilsu og árangur í víðasta skilningi en viðvarandi orkuskortur veldur takmörkunum á almennri líkamsstarfsemi, vexti og þroska.^4,5 Hugtakið ,Þrenna íþróttakonunnar´-(Female Athlete Triad) hefur löngum verið notað til að lýsa sambandi tiltækrar orku, beinþéttni og tíðahrings hjá íþróttakonum.⁶ Rannsóknir síðustu ára hafa leitt í ljós að lífeðlisfræðileg áhrif skertrar tiltækrar orku eru talsvert umfangsmeiri en þrennan gerir grein fyrir og geta komið fram hjá öllu íþróttafólki, óháð kyni. Sú vitneskja leiddi til þess að Alþjóða Ólympíunefndin (IOC) setti fram víðara hugtak um hlutfallslegan orkuskort í íþróttum (Relative Energy Deficiency in Sport, RED-s) árið 2014, sem lýsir áhrifum of lítillar tiltækrar orku á heilsu og íþróttaárangur til skemmri og lengri tíma.⁷ Til einföldunar verður vísað til hlutfallslegs orkuskorts sem RED-s hér eftir.

Orsakir RED-s geta verið margvíslegar, allt frá erfiðleikum með að uppfylla orkuþarfir vegna mikils æfingaálags til öfgakenndra þyngdartapsaðferða, óheilbrigðs sambands við mat og þjálfun auk klínískra átraskana.^4,7 Algengi RED-s hefur verið metið allt að 60% hjá íþróttafólki en virðist mjög breytilegt milli ólíkra íþróttagreina og jafnvel sérhæfingar innan þeirra.^4,8,9 Áhættan er talin hvað mest í úthaldsíþróttum, fagurfræðilegum íþróttum (til dæmis fimleikum og listdansi) og þyngdarflokkaíþróttum (til dæmis júdó og glímu) þar sem mögulegir áhættuþættir geta verið kröfur tengdar líkamsþyngd, útliti og líkamslögun samhliða miklu þjálfunarálagi.^7,10,11 Vandamál sem þessi geta þó komið fram hjá einstaklingum í öllum íþróttagreinum og á mismunandi getustigum.^7,8,12

Markmið þessarar greinar er að gera grein fyrir stöðu þekkingar á áhrifum RED-s á heilsu og árangur íþróttafólks, mikilvægi skimunar og snemmbærs inngrips.

 

Þróun skilgreiningar – frá þrennu íþróttakonunnar til RED-s

Þrenna íþróttakonunnar var fyrst sett fram á tíunda áratugnum og lýsti sambandi átraskana, tíðateppu og beinþynningar.^13,14 Þá var talið að þessi neikvæðu merki þyrftu öll að koma fram samtímis svo um þrennu íþróttakonunnar væri að ræða en samkvæmt endurskilgreiningu The American College of Sports Medicine (ACSM)⁶ frá árinu 2007 lýsir þrennan innbyrðis tengslum milli tiltækrar orku, tíðahrings og beinþéttni sem setja má fram á rófi. Hver þessara þriggja þátta getur því spannað allt frá eðlilegu ástandi til einkenna á borð við of litla tiltæka orku með eða án átraskana, undirstúku-tíðateppu (functional hypothalamic amenorrhea) og beinþynningu (mynd 1).

Mynd 1. Þrenna íþróttakonunnar, íslenskun á líkani frá Nattiv og fleirum.⁶

Á öðrum enda rófsins styður góð næring og hæfilegt þjálfunarálag við heilsu og líðan íþróttakonunnar þannig að tiltæk orka er nægileg, reglulegum tíðahring er viðhaldið og beinabúskapur er eðlilegur. Á hinum endanum ber á klínískum einkennum of lítillar tiltækrar orku þar sem beinþéttni minnkar og röskun tíðahrings kemur fram.^6,15

Í ljósi þess að skortur á tiltækri orku getur haft víðtækari áhrif en þrennan nær yfir, setti IOC fram RED-s-hugtakið árið 2014.⁷ Ólíkt þrennunni nær RED-s ekki eingöngu til áhættuþátta hjá konum þar sem ljóst er að neikvæðra áhrifa gætir einnig hjá körlum.^10,16 Áhrif RED-s geta meðal annars falið í sér skerðingu á efnaskiptahraða, hormónastarfsemi og tíðahring kvenna, beinheilsu, ónæmisvörnum, nýmyndun próteina og starfsemi hjarta- og æðakerfis.^7,12 Slík skerðing á líkamsstarfsemi getur haft langvarandi neikvæð áhrif á heilsu og íþróttaárangur (mynd 2).

Mynd 2. Áhrif RED-s á A) heilsu og B) afkastagetu/íþróttaárangur.

*Þrenna íþróttakonunnar er felld inn í líkanið til að sýna hversu afmörkuð þrennan er í samanburði við RED-s.

**Áhrif á geðheilsu geta ýmist verið orsök eða afleiðing RED-s.

Þýtt og staðfært með leyfi Mountjoy og fleiri.⁷

Til árangurstengdra þátta má telja minnkaða afkastagetu, slakari endurheimt, skerta samhæfingu, slævða dómgreind og auknar líkur á meiðslum. RED-s kemur ekki að fullu í stað þrennunnar heldur mætti líta á RED-s sem útvíkkun hennar. Á mynd 2A hefur þrennan verið felld inn í RED-s líkanið sem lýsir áhrifum á heilsu.^12,17 Rétt er að geta þess að þó fræðasamfélagið vísi í dag í auknum mæli til RED-s fremur en þrennunnar ríkir ekki fullkomin eining um þessa nýju hugtakanotkun og vilja sumir frekar tala um þrennu íþróttafólks með tilliti til kyns.^16,18,19

 

Helstu orsakir RED-s

RED-s getur stafað af ýmsum orsökum. Má þar fyrst nefna að annasamur lífsstíll og mikið æfingaálag hjá íþróttafólki getur valdið orkuþörf langt umfram meðalorkuþörf. Í sumum tilfellum gerir íþróttafólk sér ekki grein fyrir þessari auknu þörf eða á í erfiðleikum með að neyta nægilegs magns matar.⁴ Til að mynda er þekkt að íþróttakonur sem neyta fyrst og fremst fæðis með lága orkuþéttni geta átt erfitt með að uppfylla orkuþörf sína.²⁰ Með orkuþéttni er átt við fjölda hitaeininga á hvert gramm af fæðutegund eða í máltíð. Fæðutegundir sem hafa lága orkuþéttni eru almennt ríkar af vökva og trefjum en fitusnauðar, svo sem grænmeti, ávextir og önnur jurtafæða.^21,22 Hátt hlutfall trefja og mikið vökvarúmmál eykur seddutilfinningu sem hefur áhrif á hversu mikla orku viðkomandi ræður við að borða. Því getur hlutfallslega mikil neysla matvæla með lága orkuþéttni orsakað skerta tiltæka orku og haft áðurnefndar afleiðingar á tíðahring og almenna heilsu iðkandans.²⁰ Þá eru vísbendingar um að heildarorkuinntakan ein og sér skipti ekki bara máli heldur einnig dreifing máltíða og þar með jafnvægi í orkuinntöku yfir daginn.²³  Hjá úthaldsíþróttafólki hefur aukinn fjöldi klukkustunda sem varið er í orkuskorti (within day energy deficiency) verið tengdur minnkuðum hvíldarefnaskiptahraða, neikvæðum áhrifum á blóðgildi og truflunum á blæðingum og hormónastarfsemi.^24,25

RED-s getur einnig stafað af notkun þyngdarstjórnunaraðferða sem mætti í sumum tilfellum líta á sem áhættuhegðun.⁴ Möguleg birtingarmynd þess er að einstaklingur hafi væntingar um að ná fram breytingu á holdafari og/eða útliti, sem leiðir til þráhyggjukenndrar fæðu- og æfingahegðunar2⁶ en slíkt kann að þróast út í klínískar átraskanir. Til klínískra átraskana telst lystarstol (anorexia nervosa), lotugræðgi (bulimia nervosa), ofátsröskun (binge eating disorder) og átröskun ekki nánar skilgreind (eating disorders not otherwise specified, EDNOS).²⁷ Algengi átraskana og átröskunarhegðunar er ívið hærra meðal íþróttafólks en almennings,^28,29 eða 6-45% meðal kvenna og 0-19% meðal karla í íþróttum.²⁶

Rannsóknum á algengi fylgja þó ákveðnar aðferðafræðilegar takmarkanir. Má þar nefna mun á þeim rannsóknaraðferðum sem eru notaðar í ólíkum rannsóknum. Ýmsir sjálfsmats-skimunarlistar eru notaðir og breytileiki viðmiða fyrir skilgreiningar átraskana getur haft áhrif á niðurstöður.²⁶ Samkvæmt bestu núverandi þekkingu er algengi og áhætta átraskana hvað mest í úthaldsíþróttum og fagurfræðilegum greinum þar sem grannur líkamsvöxtur er gjarnan talinn mikilvægur fyrir árangur. Auk þess gera sumar íþróttagreinar kröfu um að einstaklingurinn sé í ákveðinni þyngd til að öðlast og halda keppnisrétti í gefnum þyngdarflokki. Aðrir mögulegir áhættuþættir átraskana eru fullkomnunarárátta, neikvæð líkamsímynd, væntingar og útlitstengd skilaboð þjálfara, áhrif samfélagsmiðla, íþrótta- og kynjasértækir þættir.^26,30 Þá geta einnig verið tengsl milli æfingaþráhyggju, átröskunarhegðunar, fullkomnunaráttu og RED-s.^31,32

 

Innkirtla- og hormónastarfsemi

Tiltæk orka gegnir lykilhlutverki í þróunarlegu samhengi við að tryggja næga orku til lífs.

Skerðing á tiltækri orku leiðir til lífeðlisfræðilegrar aðlögunar sem miðar að orkusparnaði og viðhaldi á lífsnauðsynlegri virkni. Þetta kemur meðal annars fram í minnkuðum efnaskiptahraða í hvíld (resting metabolic rate, RMR)^33,34 og lágu hlutfalli milli mælds og áætlaðs hvíldarefnaskiptahraða (RMR ratio) hjá íþróttafólki með eða í hættu á RED-s.³⁵

Þá er æxlun, vöxtur og þroski orkufrek starfsemi sem geldur iðulega fyrir hlutfallslega orkuskerðingu. Í því samhengi eru blæðingatruflanir oft með fyrstu einkennum orkuskerðingar hjá íþróttakonum enda eru skilyrði til getnaðar óhagstæð í því ástandi.^36,37 Blæðingatruflanir geta spannað allt frá gulbússtigi sem er of stutt (<10 dagar) og/eða einkennist af minnkuðum styrk prógesteróns (luteal phase defects) til fátíða (oligomenorrhea), vöntunar á egglosi (anovulation) og tíðateppu (amenorrhea).³⁸ Slíkar truflanir eru algengar meðal íþróttakvenna og getur tíðni þeirra verið allt að 70% í hinum svokölluðu áhættugreinum, eins og til dæmis úthaldsíþróttum, fimleikum, dansi og listdansi.^39,40  RED-s er aðeins ein mögulegra orsaka tíðateppu hjá íþróttakonum en mikilvægt er að aðrar mögulegar orsakir séu útilokaðar við greiningu.⁴¹ Þegar orsökin er rakin til RED-s á sér stað temprun á losunarhormóni kynhormónavaka (gonadotropin releasing hormone, GnRH) í undirstúku-heiladinguls-eggjastokka öxlinum sem gerir það að verkum að losun á eggbússtýrihormóni (Follicle stimulating hormone, FSH) og gulbússtýrihormóni (Luteinizing hormone, LH) frá fremri heila-dingli truflast. Það hefur temprandi áhrif á framleiðslu estrógens og leiðir til röskunar á tíðahring.⁴²

Algengt er að karlar í úthaldsíþróttum^43-45 mælist með lágan styrk testósteróns en einnig eru dæmi þess í þyngdarmiðuðum greinum46 og liðsíþróttum.^47,48 Þessi lækkun á styrk testósteróns gæti stafað af truflunum á undirstúku-heiladinguls-kynkirtlaöxlinum og hefur í því skyni verið talað um þjálfunartengda vanseytingu kynkirtla (exercise-hypogonadal male condition, EHMC).^49,50 Því má líta á EHMC sem hliðstæðu undirstúku-tíðateppu hjá konum en fullur skilningur á ferlinu og ólíkum áhrifaþáttum krefst frekari rannsókna.⁵⁰ Hversu mikil lækkun verður á styrk testósteróns og hvort þær breytingar stafi af áhrifum á undirstúku-heiladinguls-kynkirtlaöxulinn gæti til að mynda verið háð magni tiltækrar orku og hvort um RED-s er að ræða.^8,37 Þá er einnig þörf á frekari rannsóknum á sértækum hormónabreytingum hjá körlum sem geta tengst RED-s. Má þar nefna að rannsóknum á körlum með minnkaðan styrk testósteróns ber ekki saman um áhrif á tíðni og magn LH-framleiðslu og þar gæti eðli og tímalengd orkuskerðingar/RED-s haft sitt að segja.^12,37 RED-s gæti einnig haft áhrif á frjósemi og kynhvöt.^18,50

Öðrum hormónatengdum áhrifum RED-s sem geta komið fram hjá íþróttafólki af báðum kynjum, og innbyrðis tengslum þeirra, eru gerð góð skil í yfirlitsgrein Elliott-Sale og meðhöfunda.³⁷ Til að mynda geta orðið breytingar á hormónum sem hafa með svengdar- og seddustjórnun að gera, svo sem lækkun á styrk leptíns og hækkun á styrk ghrelíns. Auk þess getur dregið úr losun insúlíns og mætti líta á það sem viðleitni líkamans til að auka hlut tiltækrar orku úr næringarefnum. Loks eru dæmi um minnkaðan styrk insúlín-líks vaxtarþáttar (Insulin-like growth factor 1, IGF-1), skjaldkirtilshormónsins þríjoðtýroníns (T3) og hækkaðan styrk streituhormónsins kortisóls. Þessar hormónabreytingar geta einnig valdið truflunum á tíðahring og virkni undirstúku-heila-dinguls-kynkirtlaöxuls sem lýst er hér að ofan.¹⁸

 

Áhrif á beinheilsu

Jákvæð áhrif reglubundinnar þjálfunar á beinheilsu eru vel þekkt. Það á sérstaklega við um fjölbreytta þjálfun sem felur í sér þungaberandi álag en ekki þjálfun eins og hjólreiðar og sund sem skortir slíkt áreiti.⁵¹ Þessi jákvæðu áhrif þjálfunar á beinheilsu eru þó í flóknu samspili við tiltæka orku sem hefur bæði bein og óbein áhrif á styrk og viðhald beinvefs. Þekkt er að skortur ákveðinna næringarefna, svo sem D-vítamíns og kalks, og minnkaður styrkur leptíns, T3, IGF-1 og insúlíns getur haft neikvæð áhrif á bein. Þær breytingar geta einnig haft áhrif á losun og starfsemi kynhormóna.^51-53 Estrógen og breytingar á styrk þess gegnum tíðahringinn gegnir veigamiklu hlutverki þegar kemur að beinheilsu kvenna.⁵⁴ Tíðateppa og þar með viðvarandi lágur styrkur estrógens hefur því neikvæð áhrif á beinþéttni, og getur með tímanum leitt til álagsbrota og óafturkræfrar beinþynningar.⁴² Áhrifa RED-s á beinheilsu gætir einnig hjá körlum, sem getur tengst minnkuðum styrk testósteróns og annarra hormóna. Tengsl tiltækrar orku við hormónatengd áhrif á bein hjá körlum eru þó ekki að fullu rannsökuð.^16,37 Vísbendingar um þátt RED-s og lágs styrks testósteróns í minnkaðri beinþéttni í lendhrygg hjá úthaldsíþróttamönnum eru þó einkar áhugaverðar og gefa tilefni til frekari rannsókna.^55,56

 

Möguleg skörun RED-s og járnskorts

Járnskortur er tiltölulega algengt vandamál meðal íþróttafólks, einkum íþróttakvenna og úthaldsíþróttafólks.⁵⁷ Þó tengsl járnskorts og RED-s séu ekki að fullu þekkt eru vísbendingar um að járnskortur geti bæði verið orsök og afleiðing RED-s.¹² Járnskortur getur til að mynda dregið úr matarlyst, haft áhrif á orkubúskap og efnaskipti. Þá getur járnskortur haft neikvæð áhrif á bein gegnum truflanir á vaxtarhormóns/IGF-1 öxlinum, súrefnisflutningi og starfsemi skjaldkirtils. Járnskortur getur einnig haft áhrif á frjósemi, geðheilsu og aðra heilsutengda þætti.⁵⁸  Þó ekki sé algilt að járnskortur fari saman við RED-s undirstrikar þetta mikilvægi þess að viðunandi orku- og næringarefnabúskapur íþróttafólks sé tryggður. Ef um járnskort er að ræða geta bætiefni komið að gagni við að auka matarlyst og almenna líðan en þó þarf alltaf að ganga úr skugga um að tiltæk orka sé að fullu leiðrétt.^12,58

 

Önnur áhrif RED-s á heilsufar

Meðal annarra mögulegra áhrifa RED-s á heilsu eru skert starfsemi hjarta- og æðakerfis, og ónæmiskerfisins, og meltingartruflanir. Þessu eru gerð ítarlegri skil í greinum IOC um RED-s.^7,12 Í alvarlegustu tilfellunum getur í reynd verið um lífshættulegt ástand að ræða.

 

Áhrif á afkastagetu og íþróttaárangur

Forsenda þess að íþróttafólk geti hámarkað afkastagetu og þjálffræðilega aðlögun er að það sé við sem besta heilsu og lífeðlisfræðileg starfsemi virki sem skyldi. Minnkuð skilvirkni hjarta- og æðakerfis er dæmi um möguleg bein áhrif RED-s á afkastagetu, sem getur meðal annars komið fram í minnkuðu úthaldi. Þá getur ófullnægjandi andleg og líkamleg endurheimt haft neikvæð áhrif á vöðvamassa og virkni. Áhrif markvissrar þjálfunar eru að mörgu leyti háð eðli og sértækni þjálfunar sem geta meðal annars falist í aukinni hæfni líkamans til geymslu á glýkógeni og/eða til að hámarka nýmyndun vöðvapróteina, en skortur tiltækrar orku vinnur þvert gegn slíkum markmiðum.^4,7,12 Loks má nefna að afbrigðileg hormónastarfsemi og minnkuð beinþéttni eykur líkur á veikari beinvef og álagsbrotum⁵²  auk þess sem skert virkni ónæmiskerfis getur leitt til tíðari veikinda, svo sem sýkinga í efri hluta öndunarvega.^59-61 Meltingareinkenni sem geta komið fram í RED-s eru meðal annars seinkuð magatæming og hægðatregða⁶² sem getur haft verulega neikvæð áhrif á líðan og frammistöðu í æfingum og keppni. Meltingarónot og truflanir bitna meðal annars á afkastagetu og endurheimt, og óþægindi tengd meltingu eru algeng orsök þess að íþróttafólk nær ekki að ljúka keppni.⁶³

Fáar rannsóknir hafa verið gerðar á beinum áhrifum RED-s á árangur í tilteknum íþróttagreinum en fleiri byggja á niðurstöðum spurningakannana eða skoða tengsl RED-s við röðun einstaklinga á styrkleikalistum. Þær rannsóknir benda til víðtækra áhrifa á árangur.^56,64-66 Verri taugavöðvavirkni (neuromuscular performance), mæld sem vöðvastyrkur og úthald kringum hné, hefur greinst hjá úthaldsíþróttakonum með tíðateppu samanborið við þær sem hafa eðlilegar tíðir. Verri taugavöðvavirkni var þar tengd minnkuðum fitufríum vöðvamassa í þeim fótlegg sem var prófaður, auk lægri styrks glúkósa, estrógens og T3 en hærri styrks kortisóls í blóði.⁶⁷ Það er í nokkru samræmi við niðurstöður Vanheest og félaga⁶⁵ sem gefa vísbendingar um slakari árangur íþróttakvenna með blæðingatruflanir en þeirra sem höfðu eðlilega virkni eggjastokka og tíðahrings. Þó ekki sé hægt að fullyrða um orsakasamhengi milli lífmerkja (biomarker) RED-s og áhrifa á íþróttaárangur út frá slíkum niðurstöðum gefa þær engu að síður vísbendingar um mögulegar líffræðilegar skýringar.

 

Íþróttafólk með fatlanir

Lítið er vitað um algengi, áhættuþætti og birtingarmyndir RED-s meðal fatlaðs íþróttafólks, og hvort lífeðlisfræðilegar orsakir séu að einhverju leyti frábrugðnar því sem sést hjá öðru íþróttafólki. Þar gæti tegund og alvarleiki fötlunar, sem getur til að mynda haft áhrif á orkuþörf og lífeðlisfræðilega virkni, ráðið því hvort viðkomandi sé í aukinni hættu á RED-s.⁶⁸ Til dæmis er orkuþörf þeirra sem nota hjólastól við daglegar athafnir oft minni en meðalþörf^69,70 á meðan orkuþörf einstaklinga með skaða á miðtaugakerfi, svosem CP-hreyfihömlun (cerebral palsy), getur verið umfram meðalþörf.⁷¹ Rannsóknir á íþróttafólki með mænuskaða gefa til kynna að orkuþörf þess hóps sé undir meðalþörf⁶⁸ en bent hefur verið á að skerði þeir einstaklingar orkuinntöku um of til að viðhalda eða ná ákveðinni líkamsþyngd geti það leitt til skorts á mikilvægum næringarefnum.^68,72  Í nýlegri rannsókn sem mat algengi áhættuþátta RED-s meðal fatlaðs afreksíþróttafólks út frá rafrænum spurningalistum kom meðal annars fram að stór hluti þátttakenda hefði það að markmiði að breyta líkamsþyngd- og/eða samsetningu fyrir árangur í sinni grein. Þá var algengi blæðingatruflana 44% meðal íþróttakvenna í rannsókninni.⁷³ Vert er að hafa í huga að blæðingatruflanir meðal fatlaðra íþróttakvenna gætu stafað af truflunum á taugastarfsemi sem getur haft áhrif á undirstúku-heiladinguls-eggjastokka öxulinn, óháð tiltækri orku.^74,75 Loks getur hreyfihömlun haft neikvæð áhrif á beinheilsu fatlaðs íþróttafólks. Fyrir því eru ýmsar mögulegar ástæður, svo sem lömun og skortur á þungaberandi áreiti sökum fötlunarinnar.⁶⁸ Það má því ljóst vera að fatlað íþróttafólk býr margt við ýmsar heilsutengdar áskoranir sem RED-s gæti aukið enn frekar á. Þess vegna skiptir máli að orku- og næringarefnaþarfir þess hóps fái sérstaka athygli í rannsóknum, fræðslu og forvarnarstarfi.

 

Áhættumat og skimun

Snemmbær greining íþróttafólks með RED-s skiptir miklu máli þar sem neikvæðar afleiðingar eru í flestum tilfellum afturkræfar ef inngrip er hafið nógu snemma.⁷  Beinar mælingar á tiltækri orku eru þó tímafrekt og vandasamt verkefni sem verður ekki alltaf komið við í íþróttastarfi. Hjá íþróttakonum hefur <30 kkal/kg FFM/dag verið notað sem viðmið fyrir skerta tiltæka orku, 30-45 kkal/kg FFM/dag sem miðlungs tiltæk orka en ≥45 kkal/kg FFM/dag talin ákjósanleg tiltæk orka.5 Þessi viðmið byggja að mestu á upphaflegum íhlutandi skammtímarannsóknum Loucks og félaga^76,77 sem fundu truflanir á tíðnimynstri LH og bælingu efnaskiptahormóna þegar tiltæk orka fór undir 30 kkal/kg FFM/dag í hópi óþjálfaðra kvenna. Engin slík viðmið hafa verið sett fram fyrir karla en vísbendingar eru um að þau væru lægri (skert tiltæk orka ~20-25 kkal/kg FFM/dag) sökum þess lífeðlisfræðilega munar sem er á kynjunum.^18,78,79  Þá hafa þessi viðmið verið nokkuð umdeild síðastliðin ár. Má þar fyrst nefna nýlegar rannsóknir sem gefa vísbendingar um að tiltæk orka við eða undir 30 kkal/kg FFM/dag viðmiðinu spái ekki fyrir um blæðingatruflanir í öllum tilfellum.^80,81 Það gæti meðal annars skýrst af einstaklingsbundinni lífeðlisfræðilegri svörun við gefnu magni tiltækrar orku.⁸⁰ Viðmið tiltækrar orku gætu því betur átt við til áhættumats og flokkunar fyrir stærri hópa og rannsóknir.^18,80 Einnig eru ýmsar aðferðafræðilegar áskoranir við mat á tiltækri orku utan stýrðra aðstæðna tilraunastofa og þörf á alþjóðlega viðurkenndri og staðlaðri aðferð til mats á tiltækri orku.⁸²

Þar sem mæling tiltækrar orku er svo flókið og tímafrekt verk-efni hefur erlendis verið mælt með því að fyrst sé notaður einfaldur sannprófaður spurningalisti og skimunartæki, svo sem Relative Energy Deficiency in Sport Clinical Assessment Tool (RED-s CAT),⁸³ samhliða klínískri skoðun. Slíkir listar eru enn ekki til í íslenskri þýðingu. Niðurstaða skimunar gæti þá gefið tilefni til frekara mats á þáttum eins og næringarástandi og beinþéttni.⁸² RED-s CAT er klínískt matstæki fyrir fagfólk til skimunar, greiningar og eftirfylgni íþróttafólks með -RED-s. Í því skyni hefur til að mynda verið mælt með að stuðst sé við RED-s CAT í árlegri læknisskoðun og/eða ef grunur leikur á RED-s, svo sem ef einstaklingur sýnir einkenni átraskana, léttist hratt, tekur ekki út eðlilegan vöxt og þroska á kynþroskatímabilinu, truflun verður á innkirtla- og hormónastarfsemi, meiðsli og/eða veikindi eru tíð, skaplyndi breytist eða árangur í íþróttinni fer dvínandi. Út frá sögu og skoðun einstaklingsins má nota RED-s CAT til að flokka einstaklinga eftir áhættu í rauðan flokk (mikil áhætta), gulan (miðlungs áhætta) eða grænan (lítil eða engin áhætta), líkt og sýnt er í töflu II.

Erlendis hefur RED-s CAT verið notað til að meta áhættu af þátttöku í æfingum og keppni, sem og til að auðvelda ákvarðanir um hvort einstaklingar geti hafið æfingar aftur eða án takmarkana í kjölfar meðferðar eða inngrips. Er þar ráðlagt að þeim sem falla undir rauðan flokk sé ekki heimiluð þátttaka í æfingum og keppni meðan ástandið er svo alvarlegt enda gæti slíkt haft alvarlegar afleiðingar á heilsu og tafið bataferli og meðferð. Þeir sem falla undir gulan áhættuflokk geta samkvæmt því haldið þátttöku áfram svo fremi að eftirlit sé með þeim, þeir framfylgi meðferðaráætlun og staðan sé endurmetin á eins til þriggja mánaða fresti.^7,83 Leiðbeinandi áhættumat hefur einnig verið sett fram fyrir þrennu íþróttakonunnar¹⁵ en ekki verður fjallað nánar um það hér. Þá hefur Low Energy Availability in Females Questionnaire (LEAF-Q) skimunarlistinn reynst vel við að meta tíðni og áhættu kvenna á RED-s. LEAF-Q tekur til lífeðlisfræðilegra einkenna skertrar orkuinntöku; meiðsla og meltingareinkenna, reglu tíðahrings, blæðingasögu og notkunar getnaðarvarna. Áreiðanleiki og réttmæti LEAF-Q var upphaflega metið meðal úthaldsíþróttakvenna og dansara⁶² og er LEAF-Q sá listi sem hefur verið mest notaður í rannsóknum á íþróttakonum síðastliðin ár.⁸ Í nýlegri rannsókn á breskum karlkyns hjólreiðamönnum⁵⁵ var notaður spurningalisti sem var sérhannaður fyrir þá íþróttagrein samhliða klínísku viðtali (Sport-specific Energy Availability Questionnaire and Interview, SEAQ-I). Þó er brýn þörf á þróun og sannprófun lista sem er sambærilegur LEAF-Q fyrir karla en sú vinna er komin af stað erlendis og má samkvæmt heimildum vænta LEAM-Q (Low Energy Availability in Males Questionnaire) í náinni framtíð.^8,12

 

Meðferð við RED-s

Meðferð íþróttafólks með RED-s byggist á að leiðrétta undirliggjandi orsök, það er þann skort sem er á tiltækri orku. Til að ná því markmiði þarf iðulega að koma til aukning á orku- og næringarefnainntöku úr fæðu og/eða minnkað æfingaálag. Í sumum tilfellum getur þurft að gera hlé á æfingum og keppni þar til telst öruggt að hefja æfingar að nýju án þess að það komi niður á heilsu. Sé um að ræða alvarleg tilvik, svo sem undirliggjandi átröskun, er aðkoma þverfaglegs teymis lækna, sálfræðinga og næringarfræðinga oft nauðsynleg.^12,84

Verði truflun eða stöðvun á blæðingum íþróttakvenna sökum RED-S ætti að leitast við að leiðrétta það ástand með áðurnefndum breytingum á æfingum og/eða mataræði.

Í greinum IOC um RED-s^7,12 segir að ekki sé mælt með notkun getnaðarvarnarpilla til að koma blæðingum af stað og/eða auka beinþéttni enda leiðrétta þær ekki hina undirliggjandi orsök. Þá kemur fram í klínískum leiðbeiningum fyrir undirstúku-tíðateppu, sem alþjóðasamtök innkirtlasérfræðinga (The Endocrine Society)⁸⁵ gefa út, að verndandi áhrif getnaðarvarnarpilla á bein séu mjög takmörkuð. Án aukningar á tiltækri orku er beinheilsu því ógnað áfram. Þá er mikilvægt að íþróttakonur sem nota slíkar pillur sem getnaðarvörn séu meðvitaðar um að blæðingar sem getnaðarvarnarpillur framkalla eru frábrugðnar náttúrulegum blæðingum og eru einar og sér ekki til marks um eðlilegan tíðahring. Í reynd getur undirstúku-tíðateppa verið falið vandamál þar til notkun slíkra lausna er hætt og náttúrulegar blæðingar hefjast ekki aftur innan fárra mánaða. Takist ekki að koma blæðingum í eðlilegt horf með markvissum breytingum á mataræði og/eða æfingum mæla alþjóðasamtök innkirtlasérfræðinga með notkun estradiols um húð (transdermal E2 therapy) samhliða notkun prógestíns til skamms tíma.⁸⁵ Ólíkt getnaðarvarnarpillum bælir E2 um húð ekki losun og virkni IGF-1 en IGF-1 er eitt þeirra hormóna sem skiptir máli fyrir styrk og viðhald beina. Rannsóknir benda til að E2 um húð geti gagnast til aukningar á beinþéttni í tilfellum átraskana⁸⁶ og blæðingatruflana⁸⁷ en er þó ekki áreiðanleg getnaðarvörn og skyldi það haft í huga ef markmiðið er að fyrirbyggja þungun.^12,85

 

Lokaorð

Eitt af meginmarkmiðum íþróttahreyfingarinnar er að styðja við og efla heilsu og velferð einstaklingsins. Góð heilsa er auk þess forsenda íþróttaárangurs til skemmri og lengri tíma. Þess vegna er mikilvægt að beina sjónum að mögulegum heilsufarslegum áskorunum íþróttafólks á öllum aldri og getustigum. Síðustu ár hefur rannsóknaráhugi á RED-s aukist erlendis og er hagnýtingargildi þeirra rannsókna verulegt. Þar reynir vissulega á markvisst samtal vísindamanna við bæði íþróttahreyfinguna og heilbrigðisstarfsfólk til að auka meðvitund um áhættuþætti, birtingarmyndir, forvarnir og meðferð. Hafa ber í huga að RED-s getur haft víðtæk áhrif á heilsu og árangur, óháð kyni og getustigi í tiltekinni íþrótt.

Ólíkt því sem margir gætu haldið á RED-s ekki alltaf skylt við átraskanir og/eða verulega undirþyngd og því þurfa þjálfarar, sjúkraþjálfarar og aðrir fagaðilar að þekkja til annarra mögulegra orsaka. Stundum er einfaldlega um að ræða einstaklinga með háleit markmið í æfingum sem gera sér ekki grein fyrir eigin orkuþörf eða eiga í erfiðleikum með að uppfylla hana. Andleg og líkamleg vanlíðan, álagsbrot og/eða önnur meiðsli gefa fullt tilefni til frekari skoðunar á næringarástandi. Einnig er áríðandi að íþróttafólk fái faglega fræðslu og næringarráðgjöf sérfræðinga með þar til bæra þekkingu á íþróttanæringarfræði til að styðja við heilsu og árangur.⁸⁸ Það er reynsla höfunda að kappsamir iðkendur horfi gjarnan frekar til íþróttaárangurs í núi en lífsgæða og heilsufars síðar á lífsleiðinni. Þegar umræðan um RED-s er opnuð getur því reynst gagnlegt að sjónum sé fyrst beint sérstaklega að árangurstengdum afleiðingum en aðrir þættir skoðaðir í framhaldinu.

RED-s er tiltölulega nýtt hugtak en áður en það var sett fram árið 2014 hafði lengi verið talað um þrennu íþróttakonunnar. Þau kynjasértæku áhrif sem þrennan lýsti eru því best þekkt. Síðastliðin ár hefur rannsóknum á áhrifum RED-s á heilsu og árangur karla fjölgað þó enn sé mörgum spurningum ósvarað. Jafnframt er þörf á fleiri rannsóknum á RED-s í öðrum greinum en þeim sem taldar hafa verið með aukna áhættu. Loks er vert að gefa sérstakan gaum að RED-s meðal fatlaðs íþróttafólks.

Erlendis hafa spurningalistar komið að gagni við skimun, áhættumat og greiningu RED-s. Mat tiltækrar orku er vandasamt verkefni og þörf er á alþjóðlega viðurkenndri aðferð fyrir slíkt mat til að tryggja sem best réttmæti og auðvelda samanburð milli ólíkra rannsókna. Spurninga- og skimunarlistar hafa því töluvert upplýsingagildi í rannsóknum samhliða klínískum mælingum og mati á tiltækri orku. Hérlendis skortir rannsóknir á tiltækri orku, algengi og áhættuþáttum RED-s meðal íslensks íþróttafólks. Niðurstöður nýlegrar rannsóknar á líkamsímynd og átröskunareinkennum meðal íslensks íþróttafólks⁸⁹ gefa þó fullt tilefni til frekari rannsókna á næringartengdum áskorunum meðal þessa hóps. Þróun íslenskra skimunartækja og ráðlegginga þarf að byggja á frekari rannsóknum, sem jafnframt myndi efla forvarnir og meðferð.

Heimildir

 

1. Soligard T, Schwellnus M, Alonso JM, et al. How much is too much? (Part 1) International Olympic Committee consensus statement on load in sport and risk of injury. Brit J Sports Med 2016; 50: 1030. https://doi.org/10.1136/bjsports-2016-096583 https://doi.org/10.1136/bjsports-2016-096581 PMid:27535989

2. Thomas DT, Erdman KA, Burke LM. Position of the Academy of Nutrition and Dietetics, Dietitians of Canada, and the American College of Sports Medicine: Nutrition and Athletic Performance. J Acad Nutr Diet 2016; 116: 501-28. https://doi.org/10.1016/j.jand.2015.12.006 PMid:26920240

3. Schwellnus M, Soligard T, Alonso JM, et al. How much is too much? (Part 2) International Olympic Committee consensus statement on load in sport and risk of illness. Br J Sports Med 2016; 50: 1043-52. https://doi.org/10.1136/bjsports-2016-096572 PMid:27535991 PMCid:PMC5013087

4. Logue D, Madigan SM, Delahunt E, et al. Low Energy Availability in Athletes: A Review of Prevalence, Dietary Patterns, Physiological Health, and Sports Performance. Sports Med (Auckland, NZ) 2018; 48: 73-96. https://doi.org/10.1007/s40279-017-0790-3 PMid:28983802

5. Loucks AB, Kiens B, Wright HH. Energy availability in athletes. J Sports Sci 2011; 29 Suppl 1: S7-S15. https://doi.org/10.1080/02640414.2011.588958 PMid:21793767

6. Nattiv A, Loucks AB, Manore MM, et al. American College of Sports Medicine position stand. The female athlete triad. Med Sci Sports Exerc 2007; 39: 1867-82. https://doi.org/10.1249/mss.0b013e318149f111 PMid:17909417

7. Mountjoy M, Sundgot-Borgen J, Burke L, et al. The IOC consensus statement: beyond the female athlete triad-Relative Energy Deficiency in Sport (RED-S). Br J Sports Med 2014; 48: 491-7. https://doi.org/10.1136/bjsports-2014-093502 PMid:24620037

8. Logue DM, Madigan SM, Melin A, et al. Low Energy Availability in Athletes 2020: An Updated Narrative Review of Prevalence, Risk, Within-Day Energy Balance, Knowledge, and Impact on Sports Performance. Nutrients 2020; 12: 835. https://doi.org/10.3390/nu12030835 PMid:32245088 PMCid:PMC7146210

9. Melin AK, Heikura IA, Tenforde A, et al. Energy Availability in Athletics: Health, Performance, and Physique. Int J Sport Nutr Exerc Metab 2019; 29: 152-64. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0201 PMid:30632422

10. Burke LM, Close GL, Lundy B, et al. Relative Energy Deficiency in Sport in Male Athletes: A Commentary on Its Presentation Among Selected Groups of Male Athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metab 2018; 28: 364-74. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0182 PMid:30040508

11. Sundgot-Borgen J, Garthe I. Elite athletes in aesthetic and Olympic weight-class sports and the challenge of body weight and body compositions. J Sports Sci 2011; 29 Suppl 1: S101-14. https://doi.org/10.1080/02640414.2011.565783 PMid:21500080

12. Mountjoy M, Sundgot-Borgen JK, Burke LM, et al. IOC consensus statement on relative energy deficiency in sport (RED-S): 2018 update. Br J Sports Med 2018; 52: 687-97. https://doi.org/10.1136/bjsports-2018-099193 PMid:29773536

13. Otis CL, Drinkwater B, Johnson M, et al. ACSM Position Stand: The Female Athlete Triad. Med Sci Sports Exerc 1997; 29: i-ix. https://doi.org/10.1097/00005768-199705000-00037 PMid:9140913

14. Yeager KK, Agostini R, Nattiv A, et al. The female athlete triad: disordered eating, amenorrhea, osteoporosis. Med Sci Sports Exerc 1993; 25: 775-7. https://doi.org/10.1249/00005768-199307000-00003 PMid:8350697

15. Joy E, De Souza MJ, Nattiv A, et al. 2014 female athlete triad coalition consensus statement on treatment and return to play of the female athlete triad. Curr Sports Med Rep 2014; 13: 219-32. https://doi.org/10.1249/JSR.0000000000000077 PMid:25014387

16. Tenforde AS, Barrack MT, Nattiv A, et al. Parallels with the Female Athlete Triad in Male Athletes. Sports Med 2016; 46: 171-82. https://doi.org/10.1007/s40279-015-0411-y PMid:26497148

17. Mountjoy M, Sundgot-Borgen J, Burke L, et al. The IOC consensus statement: beyond the Female Athlete Triad--Relative Energy Deficiency in Sport (RED-S). Br J Sports Med 2014; 48: 491-7. https://doi.org/10.1136/bjsports-2014-093502 PMid:24620037

18. De Souza MJ, Koltun KJ, Williams NI. The Role of Energy Availability in Reproductive Function in the Female Athlete Triad and Extension of its Effects to Men: An Initial Working Model of a Similar Syndrome in Male Athletes. Sports Med 2019; 49: 125-37. https://doi.org/10.1007/s40279-019-01217-3 PMid:31696452 PMCid:PMC6901401

19. De Souza MJ, Williams NI, Nattiv A, et al. Misunderstanding the female athlete triad: refuting the IOC consensus statement on Relative Energy Deficiency in Sport (RED-S). Br J Sports Med 2014; 48: 1461-5. https://doi.org/10.1136/bjsports-2014-093958 PMid:25037200

20. Melin A, Tornberg ÅB, Skouby S, et al. Low-energy density and high fiber intake are dietary concerns in female endurance athletes. Scand J Med Sci Sports 2016; 26: 1060-71. https://doi.org/10.1111/sms.12516 PMid:26148242

21. Stubbs RJ, Whybrow S. Energy density, diet composition and palatability: influences on overall food energy intake in humans. Physiol Behav 2004; 81: 755-64. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2004.04.027 PMid:15234181

22. Rolls BJ. The relationship between dietary energy density and energy intake. Physiol Behav 2009; 97: 609-15. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2009.03.011 PMid:19303887 PMCid:PMC4182946

23. Benardot D. Energy Thermodynamics Revisited: Energy intake strategies for optimizing athlete body composition and performance. PENSAR EN MOVIMIENTO: Revista de Ciencias del Ejercicio y la Salud 2013; 11: 1-14. https://doi.org/10.15517/pensarmov.v11i2.10841

24. Fahrenholtz IL, Sjödin A, Benardot D, et al. Within-day energy deficiency and reproductive function in female endurance athletes. Scand J Med Sci Sports 2018; 28: 1139-46. https://doi.org/10.1111/sms.13030 PMid:29205517

25. Torstveit MK, Fahrenholtz I, Stenqvist TB, et al. Within-Day Energy Deficiency and Metabolic Perturbation in Male Endurance Athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metab 2018; 28: 419-27. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0337 PMid:29405793

26. Bratland-Sanda S, Sundgot-Borgen J. Eating disorders in athletes: overview of prevalence, risk factors and recommendations for prevention and treatment. Eur J Sport Sci 2013; 13: 499-508. https://doi.org/10.1080/17461391.2012.740504 PMid:24050467

27. Joy E, Kussman A, Nattiv A. 2016 update on eating disorders in athletes: A comprehensive narrative review with a focus on clinical assessment and management. Brit J Sports Med 2016; 50: 154. https://doi.org/10.1136/bjsports-2015-095735 PMid:26782763

28. Sundgot-Borgen J, Torstveit MK. Prevalence of eating disorders in elite athletes is higher than in the general population. Clin J Sport Med 2004; 14: 25-32. https://doi.org/10.1097/00042752-200401000-00005 PMid:14712163

29. Martinsen M, Sundgot-Borgen J. Higher prevalence of eating disorders among adolescent elite athletes than controls. Med Sci Sports Exerc 2013; 45: 1188-97. https://doi.org/10.1249/MSS.0b013e318281a939 PMid:23274604

30. Currie A. Sport and eating disorders - understanding and managing the risks. Asian J Sports Med 2010; 1: 63-8. https://doi.org/10.5812/asjsm.34864 PMid:22375193 PMCid:PMC3289170

31. Turton R, Goodwin H, Meyer C. Athletic identity, compulsive exercise and eating psychopathology in long-distance runners. Eating Behav 2017; 26: 129-32. https://doi.org/10.1016/j.eatbeh.2017.03.001 PMid:28325645

32. Torstveit MK, Fahrenholtz IL, Lichtenstein MB, et al. Exercise dependence, eating disorder symptoms and biomarkers of Relative Energy Deficiency in Sports (RED-S) among male endurance athletes. BMJ Open Sport Exerc Med 2019; 5: e000439. https://doi.org/10.1136/bmjsem-2018-000439 PMid:30792881 PMCid:PMC6350749

33. Melin A, Tornberg ÅB, Skouby S, et al. Energy availability and the female athlete triad in elite endurance athletes. Scand J Med Sci Sports 2015; 25: 610-22. https://doi.org/10.1111/sms.12261 PMid:24888644

34. De Souza MJ, Lee DK, VanHeest JL, et al. Severity of energy-related menstrual disturbances increases in proportion to indices of energy conservation in exercising women. Fertil Steril 2007; 88: 971-5. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2006.11.171 PMid:17418159

35. Staal S, Sjödin A, Fahrenholtz I, et al. Low RMR(ratio) as a Surrogate Marker for Energy Deficiency, the Choice of Predictive Equation Vital for Correctly Identifying Male and Female Ballet Dancers at Risk. Int J Sport Nutr Exerc Metab 2018; 28: 412-8. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0327 PMid:29405782

36. Jasienska G. Energy metabolism and the evolution of reproductive suppression in the human female. Acta Biotheoretica 2003; 51: 1-18. https://doi.org/10.1023/A:1023035321162 PMid:12765249

37. Elliott-Sale KJ, Tenforde AS, Parziale AL, et al. E. Endocrine Effects of Relative Energy Deficiency in Sport. Int J Sport Nutr Exerc Metabol 2018; 28: 335-49. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0127 PMid:30008240

38. Allaway HC, Southmayd EA, De Souza MJ. The physiology of functional hypothalamic amenorrhea associated with energy deficiency in exercising women and in women with anorexia nervosa. Horm Molecul Biol Clin Investig 2016; 25: 91-119. https://doi.org/10.1515/hmbci-2015-0053 PMid:26953710

39. Redman LM, Loucks AB. Menstrual disorders in athletes. Sports Med 2005; 35: 747-55. https://doi.org/10.2165/00007256-200535090-00002 PMid:16138785

40. Maïmoun L, Georgopoulos NA, Sultan C. Endocrine disorders in adolescent and young female athletes: impact on growth, menstrual cycles, and bone mass acquisition. J Clin Endocrinol Metab 2014; 99: 4037-50. https://doi.org/10.1210/jc.2013-3030 PMid:24601725

41. Klein DA, Poth MA. Amenorrhea: an approach to diagnosis and management. Am Fam Phys 2013; 87: 781-8. https://doi.org/10.1016/B978-1-4557-0790-4.00148-7

42. Shufelt CL, Torbati T, Dutra E. Hypothalamic Amenorrhea and the Long-Term Health Consequences. Semin Reprod Med 2017; 35: 256-62. https://doi.org/10.1055/s-0037-1603581 PMid:28658709 PMCid:PMC6374026

43. Hackney AC, Hackney ZC. The exercise-hypogonadal male condition and endurance exercise training. Curr Trends Endocrinol 2005; 1: 101-6.

44. Hackney AC, Lane AR. Low testosterone in male endurance-trained distance runners: impact of years in training. Hormones (Athens, Greece) 2018; 17: 137-9. https://doi.org/10.1007/s42000-018-0010-z PMid:29858867

45. Maïmoun L, Lumbroso S, Manetta J, et al. Testosterone is significantly reduced in endurance athletes without impact on bone mineral density. Horm Res 2003; 59: 285-92. https://doi.org/10.1159/000070627 PMid:12784093

46. Ratamess NA, Hoffman JR, Kraemer WJ, et al. Effects of a competitive wrestling season on body composition, endocrine markers, and anaerobic exercise performance in NCAA collegiate wrestlers. Eur J Appl Physiol 2013; 113: 1157-68. https://doi.org/10.1007/s00421-012-2520-8 PMid:23114663

47. Stone JD, Kreutzer A, Mata JD, et al. Changes in Creatine Kinase and Hormones Over the Course of an American Football Season. J Strength Cond Res 2019; 33: 2481-7. https://doi.org/10.1519/JSC.0000000000001920 PMid:28394834

48. Moore CA, Fry AC. Nonfunctional overreaching during off-season training for skill position players in collegiate American football. J Strength Cond Res 2007; 21: 793-800. https://doi.org/10.1519/00124278-200708000-00024 https://doi.org/10.1519/R-20906.1 PMid:17685717

49. Hackney AC. Effects of endurance exercise on the reproductive system of men: the "exercise-hypogonadal male condition". J Endocrinol Invest 2008; 31: 932-8. https://doi.org/10.1007/BF03346444 PMid:19092301

50. Hooper DR, Tenforde AS, Hackney AC. Treating exercise-associated low testosterone and its related symptoms. Phys Sportsmed 2018; 46: 427-34. https://doi.org/10.1080/00913847.2018.1507234 PMid:30063407

51. Scofield KL, Hecht S. Bone health in endurance athletes: runners, cyclists, and swimmers. Curr Sports Med Rep 2012; 11: 328-34. https://doi.org/10.1249/JSR.0b013e3182779193 PMid:23147022

52. Papageorgiou M, Dolan E, Elliott-Sale KJ, et al. Reduced energy availability: implications for bone health in physically active populations. Eur J Nutr 2018; 57: 847-59. https://doi.org/10.1007/s00394-017-1498-8 PMid:28721562 PMCid:PMC5861178

53. Southmayd EA, Mallinson RJ, Williams NI, et al. Unique effects of energy versus estrogen deficiency on multiple components of bone strength in exercising women. Osteoporos Int 2017; 28: 1365-76. https://doi.org/10.1007/s00198-016-3887-x PMid:28032184

54. Khosla S, Oursler MJ, Monroe DG. Estrogen and the skeleton. Trends Endocrinol Metab 2012; 23: 576-81. https://doi.org/10.1016/j.tem.2012.03.008 PMid:22595550 PMCid:PMC3424385

55. Keay N, Francis G, Hind K. Low energy availability assessed by a sport-specific questionnaire and clinical interview indicative of bone health, endocrine profile and cycling performance in competitive male cyclists. BMJ Open Sport Exerc Med 2018; 4: e000424. https://doi.org/10.1136/bmjsem-2018-000424 PMid:30364549 PMCid:PMC6196965

56. Keay N, Francis G, Entwistle I, et al. Clinical evaluation of education relating to nutrition and skeletal loading in competitive male road cyclists at risk of relative energy deficiency in sports (RED-S): 6-month randomised controlled trial. BMJ Open Sport Exerc Med 2019; 5: e000523. https://doi.org/10.1136/bmjsem-2019-000523 PMid:31191973 PMCid:PMC6539156

57. Sim M, Garvican-Lewis LA, Cox GR, et al. Iron considerations for the athlete: a narrative review. Eur J Appl Physiol 2019; 119: 1463-78. https://doi.org/10.1007/s00421-019-04157-y PMid:31055680

58. Petkus DL, Murray-Kolb LE, De Souza MJ. The Unexplored Crossroads of the Female Athlete Triad and Iron Deficiency: A Narrative Review. Sports Med 2017; 47: 1721-37. https://doi.org/10.1007/s40279-017-0706-2 PMid:28290159

59. Shimizu K, Suzuki N, Nakamura M, et al. Mucosal immune function comparison between amenorrheic and eumenorrheic distance runners. J Strength Cond Res 2012; 26: 1402-6. https://doi.org/10.1519/JSC.0b013e31822e7a6c PMid:22516912

60. Drew M, Vlahovich N, Hughes D, et al. Prevalence of illness, poor mental health and sleep quality and low energy availability prior to the 2016 Summer Olympic Games. Brit J Sports Med 2018; 52: 47-53. https://doi.org/10.1136/bjsports-2017-098208 PMid:29056598

61. Drew MK, Vlahovich N, Hughes D, et al. A multifactorial evaluation of illness risk factors in athletes preparing for the Summer Olympic Games. J Sci Med Sport 2017; 20: 745-50. https://doi.org/10.1016/j.jsams.2017.02.010 PMid:28385561

62. Melin A, Tornberg AB, Skouby S, et al. The LEAF questionnaire: a screening tool for the identification of female athletes at risk for the female athlete triad. Brit J Sports Med 2014; 48: 540-5. https://doi.org/10.1136/bjsports-2013-093240 PMid:24563388

63. de Oliveira EP, Burini RC, Jeukendrup A. Gastrointestinal complaints during exercise: prevalence, etiology, and nutritional recommendations. Sports Med 2014; 44 Suppl 1: S79-85. https://doi.org/10.1007/s40279-014-0153-2 PMid:24791919 PMCid:PMC4008808

64. Silva MR, Paiva T. Poor precompetitive sleep habits, nutrients' deficiencies, inappropriate body composition and athletic performance in elite gymnasts. Eur J Sport Sci 2016; 16: 726-35. https://doi.org/10.1080/17461391.2015.1103316 PMid:26505326

65. Vanheest JL, Rodgers CD, Mahoney CE, De Souza MJ. Ovarian suppression impairs sport performance in junior elite female swimmers. Med Sci Sports Exerc 2014; 46: 156-66. https://doi.org/10.1249/MSS.0b013e3182a32b72 PMid:23846160

66. Ackerman KE, Holtzman B, Cooper KM, et al. Low energy availability surrogates correlate with health and performance consequences of Relative Energy Deficiency in Sport. Brit J Sports Med 2019; 53: 628-33. https://doi.org/10.1136/bjsports-2017-098958 PMid:29860237

67. Tornberg Å B, Melin A, Koivula FM, et al. Reduced Neuromuscular Performance in Amenorrheic Elite Endurance Athletes. Med Sci Sports Exerc 2017; 49: 2478-85. https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000001383 PMid:28723842

68. Blauwet CA, Brook EM, Tenforde AS, et al. Low Energy Availability, Menstrual Dysfunction, and Low Bone Mineral Density in Individuals with a Disability: Implications for the Para Athlete Population. Sports Med 2017; 47: 1697-708. https://doi.org/10.1007/s40279-017-0696-0 PMid:28213754

69. Buchholz AC, Pencharz PB. Energy expenditure in chronic spinal cord injury. Curr Opin Clin Nutr Metab Care 2004; 7: 635-9. https://doi.org/10.1097/00075197-200411000-00008 PMid:15534431

70. Price M. Energy expenditure and metabolism during exercise in persons with a spinal cord injury. Sports Med 2010; 40: 681-96. https://doi.org/10.2165/11531960-000000000-00000 PMid:20632738

71. Crosland J, Boyd C. Cerebral palsy and acquired brain injuries. Sports nutrition for paralympic athletes Boca Raton, Florida, USA. 2014: 91-105. https://doi.org/10.1201/b16375-6

72. Krempien JL, Barr SI. Risk of nutrient inadequacies in elite Canadian athletes with spinal cord injury. Int J Sport Nutr Exerc Metab 2011; 21: 417-25. https://doi.org/10.1123/ijsnem.21.5.417 PMid:21904002

73. Brook EM, Tenforde AS, Broad EM, et al. Low energy availability, menstrual dysfunction, and impaired bone health: A survey of elite para athletes. Scand J Med Sci Sports 2019; 29: 678-85. https://doi.org/10.1111/sms.13385 PMid:30644600

74. Colantonio A, Mar W, Escobar M, et al. Women's health outcomes after traumatic brain injury. J Womens Health 2010; 19: 1109-16. https://doi.org/10.1089/jwh.2009.1740 PMid:20469963

75. Ripley DL, Harrison-Felix C, Sendroy-Terrill M, Cusick CP, Dannels-McClure A, Morey C. The impact of female reproductive function on outcomes after traumatic brain injury. Arch Phys Med Rehabil 2008; 89: 1090-6. https://doi.org/10.1016/j.apmr.2007.10.038 PMid:18503804

76. Loucks AB, Thuma JR. Luteinizing hormone pulsatility is disrupted at a threshold of energy availability in regularly menstruating women. J Clin Endocrinol Metab 2003; 88: 297-311. https://doi.org/10.1210/jc.2002-020369 PMid:12519869

77. Loucks AB, Heath EM. Induction of low-T3 syndrome in exercising women occurs at a threshold of energy availability. Am J Physiol 1994; 266 (3 Pt 2): R817-23. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1994.266.3.R817 PMid:8160876

78. Fagerberg P. Negative Consequences of Low Energy Availability in Natural Male Bodybuilding: A Review. Int J Sport Nutr Exerc Metabol 2018; 28: 385-402. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2016-0332 PMid:28530498

79. Heikura I, Uusitalo A, Stellingwerff T, et al. Low Energy Availability is Difficult to Assess But Outcomes Have Large Impact on Bone Injury Rates in Elite Distance Athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metabol 2017; 28: 1-30. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0313 PMid:29252050

80. De Souza MJ, Koltun KJ, Strock NCA, et al. Rethinking the concept of an energy availability threshold and its role in the Female Athlete Triad. Curr Opin Physiol 2019; 10: 35-42. https://doi.org/10.1016/j.cophys.2019.04.001

81. Lieberman JL, De Souza MJ, Wagstaff DA, et al. Menstrual Disruption with Exercise Is Not Linked to an Energy Availability Threshold. Med Sci Sports Exerc 2018; 50: 551-61. https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000001451 PMid:29023359 PMCid:PMC5820163

82. Burke LM, Lundy B, Fahrenholtz IL, et al. Pitfalls of Conducting and Interpreting Estimates of Energy Availability in Free-Living Athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metabol 2018; 28: 350-63. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0142 PMid:30029584

83. Mountjoy M, Sundgot-Borgen J, Burke L, et al. The IOC relative energy deficiency in sport clinical assessment tool (RED-S CAT). Br J Sports Med 2015; 49: 1354. https://doi.org/10.1136/bjsports-2015-094873

84. Javed A, Tebben PJ, Fischer PR, et al. Female athlete triad and its components: toward improved screening and management. Mayo Clinic Proceedings 2013; 88: 996-1009. https://doi.org/10.1016/j.mayocp.2013.07.001 PMid:24001492

85. Gordon CM, Ackerman KE, Berga SL, et al. Functional Hypothalamic Amenorrhea: An Endocrine Society Clinical Practice Guideline. J Clin Endocrinol Metab 2017; 102: 1413-39. https://doi.org/10.1210/jc.2017-00131 PMid:28368518

86. Misra M, Katzman D, Miller KK, et al. Physiologic estrogen replacement increases bone density in adolescent girls with anorexia nervosa. J Bone Miner Res 2011; 26: 2430-8. https://doi.org/10.1002/jbmr.447 PMid:21698665 PMCid:PMC3304439

87. Ackerman K, Slattery M, Singhal V, et al. editors. Transdermal 17-beta Estradiol has a Beneficial Effect on Bone Parameters Assessed using HRpQCT Compared to Oral Ethinyl Estradiol-Progesterone Combination Pills in Oligo-amenorrheic Athletes: a Randomized Controlled Trial. J BONE MINERAL RES 2017: WILEY 111 RIVER ST, HOBOKEN 07030-5774, NJ USA.

88. Bentall D. RED-S: not just a female phenomenon. Brit J Sports Med 2020: bjsports-2019-101868. https://doi.org/10.1136/bjsports-2019-101868 PMid:32209553

89. Kristjánsdóttir H, Sigurðardóttir P, Jónsdóttir S, et al. Body Image Concern and Eating Disorder Symptoms Among Elite Icelandic Athletes. Int J Environment Res Public Health 2019; 16: 2728. https://doi.org/10.3390/ijerph16152728 PMid:31370175 PMCid:PMC6696614